故事由希达所坐的军队飞行船遭到空中海盗的袭击而开始。争斗中希达从万米高空的飞行船上跌落下来…… 故事另外一个主人公少年巴斯（PASU）是矿工机师的学徒，这一天收工时，发现天上有个亮晶晶的东西正在慢慢地下落。是什么？UFO？他飞也似的跑过去，发现是一个好可爱的女孩子，在一团蓝光的包围下从天上飘下来了……
第二天，希达在巴斯的房间里醒来，发现房里有一张“天空之城拉普达”的照片。这是巴斯的父亲冒着生命的危险历尽艰险才拍到的真正的天空之城，但除了巴斯之外，没有人相信他。于是父亲在郁郁寡欢中去世了。巴斯发誓，一定要向他人证实，世上真的有天空之城存在！
嗅觉灵敏的海盗很快就找上门来了。接下来就是一段令人眼花缭乱的追捕与逃跑镜头，最后二人在众目睽睽之下掉入万丈深的矿井，希达戴的飞行石又一次发光，令他二人安全飘落。矿井中，飞行石和井下的矿石发生共鸣，原来这里曾是开采飞行石原料的地方，但提炼飞行石的技术，传说只有拉普达人才掌握着。
二人刚出矿井，就被军队的人抓住了。希达被带往要塞，在那里，一个叫穆斯卡的人给希达看一个巨大的机器人，说是从天空之城掉下来的，凭当时的科技无法令它再启动。当天晚上，希达念起祖辈所流传的寻求帮助的咒语，飞行石发出光茫，令机器人再次活起来，整个要塞变成火的海洋。
巴斯趁乱和海盗达成联盟飞入要塞救出了希达。匆忙中希达丢失了飞行石，而穆斯卡得到了宝石，命军队按照宝石上圣光的指引，飞向天空之城。另一方，海盗妈妈从希达的记述中算出了天空之城的方位，带着希达的二人乘海盗飞艇全速前进！
即将到达之时，忽然前方出现龙卷风，和穆斯卡的舰艇又狭路相逢，交战中巴斯和希达的滑翔机被卷入龙卷风里。这里是被上帝抛弃的领域，自然的恐怖与众神的愤怒在这里集结，飞越浓重的黑暗，在纵横飞啸的电光中，穿过闪电的回廊，突破生与死的界限，命运之门再次敞开在少年的面前……龙卷风的中心，正是传说中的飞岛“天空之城拉普达”！这儿是寂静的天堂，只有机器人值守的空中都市，植物和远古生物的家园。
穆斯卡抓住了海盗们，也来到了拉普达，他迫使希达和他一起进入中央控制室，启动黑石碑上的文字，即将开始他称霸世界的野心。希达抢回飞行石，为了阻止穆斯卡，她和巴斯一起念起毁灭一切的咒语：巴鲁斯。拉普达解体，邪恶和助纣为虐的武器系统一同化为大气层的火球坠入海中，而使拉普达漂在空中的巨大飞行石结晶载着拉普达的生命之树，上升到天空的尽头。